A megszólalások akarati ellenőrzése corvid énekesmadarakban

Szerepek konceptualizálás, adatkezelés, formális elemzés, finanszírozás megszerzése, módszertan, vizualizáció, írás - eredeti vázlat, írás - áttekintés és szerkesztés

Állatfiziológiai egység, Tübingeni Egyetem, Tübingen, Neurobiológiai Intézet, Németország

Szerepek Konceptualizálás, módszertan, felügyelet, írás - áttekintés és szerkesztés

Hangos kommunikáció neurobiológiája, Werner Reichardt Integratív Idegtudományi Központ, Tübingeni Egyetem, Tübingen, Németország

Szerepek Konceptualizálás, adatkezelés, módszertan, írás - áttekintés és szerkesztés

Állatfiziológiai egység, Tübingeni Egyetem, Neurobiológiai Intézet, Tübingen, Németország

Szerepek konceptualizálás, finanszírozás megszerzése, módszertan, források, felügyelet, írás - áttekintés és szerkesztés

Állatfiziológiai egység, Tübingeni Egyetem, Tübingen, Neurobiológiai Intézet, Németország

Katharina F. Brecht,
Steffen R. Hage,
Natalja Gavrilov,
Andreas Nieder

Ábrák

Absztrakt

Az énekesmadarak híresek akusztikusan kidolgozott dalaikról. Az azonban nem világos, hogy az énekesmadarak képesek-e kognitív módon irányítani a vokális teljesítményüket. Itt megmutatjuk, hogy a varjak, a corvid család énekesmadarai kiképezhetők a hangzásuk irányítására. Egy észlelési feladatban három hímivarjú varjú gyorsan megtanult hangot kiadni, reagálva egy vizuális jelre, amelynek nincs benne rejlő jelentése (go próbák), és hogy visszatartsa a vokalizációkat egy másik jelre reagálva (fogási próbák). E varjak közül kettőt egy go/nogo feladatra képeztek, a jel színei megfordultak, emellett díjazták őket azért, mert visszatartották a hangzást egy újabb jelért (nogo próbák). A hangjelzés észlelésére adott válaszok hangzása időbeli pontos és nagyon megbízható volt mindhárom varjúnál. A varjak gyorsan megtanulták visszatartani a vokális kimenetet a nogo-próbák során, megmutatva, hogy a hangosításokat nem a megfelelő próbaidőszakban várt étel jutalom várta. Az eredmények azt mutatják, hogy a corvidák önként vezérelhetik hangzásuk felszabadulását és megjelenését, ami arra utal, hogy a dalosmadár hangosítása kognitív irányítás alatt áll, és leválasztható az affektív állapotokról.

Idézet: Brecht KF, Hage SR, Gavrilov N, Nieder A (2019) A hangzás akarati ellenőrzése corvid énekesmadarakban. PLoS Biol 17 (8): e3000375. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3000375

Akadémiai szerkesztő: Simon William Townsend, Zürichi Egyetem, SVÁJC

Fogadott: 2019. január 6 .; Elfogadott: 2019. július 22 .; Közzétett: 2019. augusztus 27

Adatok elérhetősége: Minden adatfájl online elérhető a https://figshare.com/s/4e591347ba544eeececf címen. Ezt a linket az elfogadás után nyilvánosságra hozzuk.

Finanszírozás: Ezt a munkát a Deutsche Forschungsgemeinschaft támogatása támogatta a KFB számára (BR 5908/1-1 támogatásszám). A finanszírozóknak nem volt szerepük a tanulmányok tervezésében, adatgyűjtésben és elemzésben, a közzétételre vonatkozó döntésben vagy a kézirat elkészítésében.

Versenyző érdeklődési körök: A szerzők kijelentették, hogy nincsenek versengő érdekek.

Rövidítések: NCL, nidopallium caudolaterale; PC, személyi számítógép; RA, az arcopallium robusztus magja; RGB, piros – zöld – kék

Bevezetés

A dalmadár hangosítása bonyolult és komplex kommunikációs jelek, amelyek viselkedési és neuronális alapjait alaposan tanulmányozták [1–3]. A többi madár hangzásához hasonlóan ezek nemcsak fontos szerepet játszanak a szaporodásban és a területvédelemben, hanem a társadalmi kohézió biztosítását, a ragadozók mozgatásának koordinálását vagy az élelmiszer-toborzást is biztosítják, és lehetővé teszik az egyéni elismerést [4]. A legtöbb állat taxon kommunikációs jeleivel ellentétben az énekesmadarak hangjait utánzással [5–7] tanulják meg, és bizonyos fokú rugalmasságot [8] mutatnak a kezdetben [9], a társadalmi kontextusban [10,11] és a struktúrában [12]., 13]. Ez a rugalmasság potenciálisan azt jelzi, hogy a dalosmadarak hangosítása akarati ellenőrzés alatt áll. A madárhangok megfigyelt kontextustól függő változékonyságát azonban egyszerűen akaratlan mechanizmusok vezérelhetik, és nem kell, hogy kognitív kontrollon alapuljanak. Valójában a mobing hívásokban bekövetkezett változások a mobed ragadozó méretétől [12] vagy az élelmiszer minőségétől [14] függően az izgalom változásával magyarázhatók [15]. Itt mutatjuk be annak a sejtésnek a közvetlen tesztjét, hogy az énekesmadarak önszántukból vezérelhetik vokalizációjukat abban az értelemben, hogy tetszés szerint kibocsáthatók vagy gátolhatók, szemben azzal, hogy önkéntelen válaszként reagálnak az ételekre, párokra vagy ragadozókra, és nagyban függenek az affektív állapotoktól.

A „akarati hangosítások” bemutatásához három kritériumot kell teljesíteni: Először is, a hangokat egy tetszőleges utasítás-ingerre kell válaszolni, amelynek értéke vagy érzelmi értéke nemleges. Másodszor, a hangokat olyan módon kell elhangzani, hogy az időnként függ az utasítás ingerétől. Harmadszor, a hangosítást megbízhatóan kell előállítani az oktató inger bemutatása után, és visszatartani annak hiányában vagy egy másik tanulságos inger bemutatása után. Ezt a kritériumlistát hasonlóan alkalmazzák a neuropszichológiai tesztekben is, hogy megkülönböztessék a betegek akarati és affektív (érzelmi) válaszait [16,17]. Például azoknak a betegeknek, akiknek arcbénulása van a motoros kéregből leereszkedő utak károsodása miatt, jelentős nehézségekkel küzdenek a mosoly vagy a szemöldök ráncolása parancsra, ezt az állapotot „önkéntes arcparézisnek” nevezik, annak ellenére, hogy érzelmi állapotukra válaszul spontán mosolyognak vagy ráncolják a szemöldöküket. Hasonló disszociációkat, amelyek során egyes neurológiai sérülésekkel járó betegek elveszíthetik beszédük önkéntes irányítását, de még mindig képesek nevetni, sikítani vagy nyögni, ha boldogok, félnek vagy fájdalmaik vannak, megfigyelték a hangzást.

Annak eldöntésében, hogy az énekesmadarak képesek-e önként vokalizálni, itt olyan paradigmát fogadunk el, amely megfelel ezeknek a kritériumoknak, hogy megkülönböztessük az akaratot az affektív hangzástól. A corvidák különösen jól alkalmazhatók ilyen vizsgálatokhoz, mert kifinomult viselkedési rugalmasságukról ismertek [18,19]. Fontos, hogy mint énekesmadarak, a corvids nagy és rugalmas vokális repertoárral rendelkezik [20,21], amely számos információt továbbít, például az egyén nemét, életkorát és dominanciáját [22]; a jelenlegi viselkedési kontextus [23]; vagy harmadik fél kapcsolatai [24]. Ezenkívül a nagyszámú varjak (Corvus macrorhynchos) [25], valamint a házi varjak (C. splendens) [26] rendelkeznek az oszcinákra jellemző dalmagokkal.

Eredmények

Nagy teljesítmény az észlelési feladatban

Három dagadó varjat arra tanítottak, hogy énekeljenek, válaszul a jellegzetes jelentés nélküli jelzés előadására, és tartózkodjanak a hangzástól, amikor újabb jelet mutatnak be. Ebben az első számítógépes detektálási feladatban a varjak jutalmat szereztek azzal, hogy egy adott vizuális jelre („go cue”) válaszul énekeltek. A próba megkezdéséhez a varjaknak a számítógép képernyője elé kellett helyezniük a fejüket (1A. Ábra). Változó várakozási idő (1–5 másodperc) után egy menetrend arra késztette a varjút, hogy a következő 3 másodpercen belül énekeljen (1B. Ábra). Csak a hangjelzés kezdete után 3 másodpercen belüli vokalizációkat jutalmazták és „találatnak” számolták. A várakozási időszakban megszólaltatott hang a vizsgálat megszakításához vezetett, és 500 ms-os időtúllépés követte. A varjak közül kettőt egy olyan feladatra képeztek át, amelyben szembesültek a korábban megtanult feladat megfordított színkódjával és egy további nogo jelzéssel. A hangzást a számítógépes szoftver automatikusan észlelte, és rögzítette és lemezre tárolta offline elemzés céljából.

(A) A dagadó varjakat egy operáns kamrában képezték ki. Inicializálhatták a próbát úgy, hogy fejüket körülírt helyzetbe helyezték egy stimulációs monitor előtt (amelyet infravörös fénysorompó vezérelt). A monitor bemutatta a vizuális ingereket. A helyes hangosítás után a varjak automatikusan jutalmat kaptak a feladót bemutató képernyő alá helyezett adagolóval. A hangzást detektálta és elemezte online. Az inger bemutatását és a viselkedésszabályozást kontroll PC-vel hajtottuk végre. (B) Vizuális detektálási feladat hangosítással válaszként. Miután a varjak a stimulációs monitor elé kerültek, egy fehér négyzet jelent meg, amely a változó várakozási időt jelezte. Az esetek 80% -ában megjelent egy menetrend (kék négyzet; RGB-értékek: 0, 0, 204), amely a varjú hangosítására késztette a jutalom megszerzését. Az esetek másik 20% -ában (fogási kísérletek) a fehér négyzet a várakozási idő lejárta után is megmaradt, és a varjúnak tartózkodnia kellett a hangosítástól. PC, személyi számítógép; RGB, piros – zöld – kék.

Annak biztosítása érdekében, hogy a hangosítás valóban a válaszjelzésre adott válasz legyen, és ne csak bizonyos várakozási idő elteltével bocsásson ki, a kísérletek 20% -a „elkapási” kísérlet volt. Ezekben a fogási próbákban a fehér négyzettel jelölt várakozási időszakot nem követte nyomjelzés. Ehelyett a várakozási idő folytatódott, és a varjaknak a menetpróba idejére - vagyis 4 és 8 másodperc (1–5 másodperces várakozási idő plusz 3 másodperces „elkapás”) időtartamára tartózkodniuk kellett a szólamtól. A fogáspróba vokalizációját „hamis riasztásként” definiálták a jelészlelési kontextusban, és 500 ms-os időtúllépés követte.

A három varjú mindegyikére 10 egymást követő napon végzett 10 munkamenet adatait elemeztük. Mindhárom varjú következetesen énekelt, válaszul a mind a 10 alkalom során elért menetrendre. 2A. Ábra bemutatja a varjú C részletes teljesítményét egy véletlenszerűen kiválasztott tesztelés során, 300 hangosítással. Az alany megbízható és időbeli pontos volt, reagálva a változó jelzés kezdetére; ebben a példamenetben a varjú C találati aránya 92,0% volt. A vokálizálás elmulasztása a go tárgyaláson ritkán fordult elő („hiányzó”). A fogási kísérletek során sem hangzottak el hibásan.

(A) A varjú részletes viselkedése egy példaértékű munkamenetben (4. szekció). A szemléltetésképpen mind a 300 kísérlet válaszai a várakozási idő hossza (fekete pontok) szerint vannak rendezve. Minden sor egy próbát jelent. Az adatokat a catch and go próbákban különítik el. A szürke téglalap szemlélteti a go és a catch jelek bemutatási idejét. A varjú C (B), E (D) és Y (F) varjú találati arányait és hamis riasztási arányait, valamint a megfelelő d′-értékeket (log-lineárisan igazítva) mutatjuk be. A szaggatott vonal d '= 1,8 (C, E, G). (H) A hangosítás válaszidejének hisztogramja. (I) A várakozási idő időtartamához viszonyítva ábrázolt találati kísérletek hangosítási ideje. Az eszközök ± SEM (árnyékolt) vannak ábrázolva (100 ms ládák). Az alapul szolgáló adatok megtalálhatók az S1 és S1a címen a https://doi.org/10.6084/m9.figshare címen. 7571795.

Ez a viselkedésminta reprezentatív volt mind a három varjú általános teljesítményéhez (2B – 2G ábra). A vargák munkamenetenként átlagosan 282,0 ± 29,0 (SEM) varjú C esetén, 142,4 ± 33,7 E varjú esetén és 129,1 ± 27,6 Y varjú esetén a varjak átlagos ütési gyakoriságot okoztak munkamenetenként 90,8% ± 0,5% (SEM) ) (varjú C), 94,0% ± 0,3% (varjú E) és 91,4% ± 0,6% (varjú Y). Az átlagos kihagyási arány a varjú C esetében 8,5% ± 4,6%, az E varjú esetében 4,2% ± 2,4%, az Y varjú esetében pedig 5,6% ± 2,9% volt. Megemlítendő, hogy a fogáspróba során a három varjú közül egy sem hangzott el egyik oldalon sem. 10 munkamenet, ami 0% hamis riasztási arányt eredményez az összes varjúnak és munkamenetnek (2B., 2D. És 2F). Ennek eredményeként a jelérzékelési elméletből [27] származtatott d ′ érzékenységi mutató szignifikánsan meghaladta az 1,8-as küszöbértéket (Fisher – Pitman pontos permutációs teszt, ps 3. ábra. Teljesítmény a második go/nogo feladatban.

(A) A második feladat viselkedési protokolljának sematikus ábrázolása. Az eljárás ugyanaz volt, mint az első feladatban, azzal a különbséggel, hogy a jelek színei fordítottak voltak: a menetrend most fehér volt, a fogási kísérletek pedig kékek voltak. Az új nogo jel türkiz volt (RGB-értékek: 64, 224, 208). (B) Az Y varjú részletes viselkedése egy példaértékű munkamenetben (2. szekció). Az összes kísérletre adott válaszok a várakozási idő hossza (fekete pontok) szerint vannak rendezve. Minden sor egy próbát jelent. Az adatokat elosztási próbákra (felső), fogási próbákra (középső) és nogo próbákra (alul) osztjuk. A kis szürke téglalapok szemléltetik a nogo, go és catch jelek bemutatási idejét. Az E (kék) és Y (zöld) varjú találati aránya és téves riasztási aránya (C) és a megfelelő d′-értékek (D; log-lineárisan kiigazítva). A szaggatott vonal d ′ = 1,8. Az alapul szolgáló adatok megtalálhatók az S2-ben a https://doi.org/10.6084/m9.figshare.7571795 címen. RGB, piros – zöld – kék.

E és Y varjú gyorsan megtanulta az új feladatot. 3 napba telt (548, illetve 626 kísérlet), amíg megtudták, hogy az előző lépés jelezte a várakozási időt, és fordítva. Crow Y további 4 nap alatt megtanulta a go/nogo feladatot (631 kísérlet); az E varjú 12 napot vett igénybe (2442 kísérlet). Átképzés után mindkét varjú 10 teszt ülésen vett részt. Mindkét varjú nagy teljesítményt mutatott, a d ′ szignifikánsan meghaladta az 1,8-as küszöbértéket (Fisher – Pitman pontos permutációs teszt; p = 0,002 és p = 0,010 E és Y varjú esetében). Amint az Y varjú véletlenszerűen kiválasztott példamenetén látható (3B. Ábra), a hangosításokat csak a vizsgálatok lefolytatására korlátozták, a nogo-vizsgálatokban csak néhány eset volt (5 hamis riasztás 193 kísérletben). A rövidebb edzés és a feladat megnövekedett összetettsége miatt mindkét varjú teljesítménye változóbb volt, mint az első feladatnál.

A cued és a feladathoz nem kapcsolódó hangzások összehasonlítása

A találati kísérletek során a három varjú akaratlagos hangzása némi eltérést mutatott, mind a varjakon belül, mind azok között. 4A. Ábra példaértékű spektrogramokat mutat minden varjú véletlenszerűen kiválasztott énekhangjával (audio S1 - S3). A Crow C hangzása átlagosan 317 ± 52 ms, a varjú E hangolása 214 ± 38 ms, az Y varjúé pedig 190 ± 26 ms volt. A vokalizáció időtartamának megoszlása szignifikánsan különbözött a varjak között (kétmintás Kolmogorov – Smirnov-teszt, ns = 100, ds = 0,47–0,92, 0,05 Bonferroni alfa három összehasonlításra korrigálva, ps 4. ábra). valamint a hangosítás jellemzői.

A C varjú (felső sor), az E varjú (középső sor) és az Y varjú (alsó sor) példamutató és feladattal nem összefüggő hangzásainak spektrogramjai (A). (B) Doboz (az alsó és a felső csukló a 25. és a 75. kvartilisnek, a vastag fekete vonal a mediánnak felel meg) és a hegedűs parcellák, amelyek mind a három madár esetében meghatározzák az akarati hangzás időtartamának valószínűségi sűrűségét a kottás és a feladattal nem összefüggő hangzások esetében. (C) A cued és a feladattal nem összefüggő vokalizációk átlagos csúcsfrekvenciája ± SEM (árnyékolt) mindhárom varjú esetében. (D) Dobozos és hegedűs entrópiák (dB-ben) a kóstolt és a feladathoz nem kapcsolódó vokalizációkról mindhárom varjú esetében. Az alapadatok megtalálhatók az S3-ban, és az A1 – A3 példa hangzást tartalmazó audiofájlok a következő címen találhatók: https://doi.org/10.6084/m9.figshare.7571795.