Étrendi fülke és a koponya morfológiájának alakulása a madaraknál

Sejt- és Fejlődésbiológiai Tanszék, University College London, London WC1E 6BT, Egyesült Királyság

Élettudományi Tanszék, Természettudományi Múzeum, London SW7 5DB, Egyesült Királyság

Joseph A. Tobias

Élettudományi Tanszék, Imperial College London, Ascot, Egyesült Királyság

Biológiai Sokféleség és Környezetkutatás Központ, Genetikai, Evolúciós és Környezetvédelmi Tanszék, University College London, London WC1E 6BT, Egyesült Királyság

Élettudományi Tanszék, Természettudományi Múzeum, London SW7 5DB, Egyesült Királyság

Sejt- és Fejlődésbiológiai Tanszék, University College London, London WC1E 6BT, Egyesült Királyság

Élettudományi Tanszék, Természettudományi Múzeum, London SW7 5DB, Egyesült Királyság

Joseph A. Tobias

Élettudományi Tanszék, Imperial College London, Ascot, Egyesült Királyság

Biológiai Sokféleség és Környezetkutatás Központ, Genetikai, Evolúciós és Környezetvédelmi Tanszék, University College London, London WC1E 6BT, Egyesült Királyság

Élettudományi Tanszék, Természettudományi Múzeum, London SW7 5DB, Egyesült Királyság

Absztrakt

1.Háttér

2. Módszerek

a) Morfológiai adatok

A háromdimenziós agyi morfológiát egy korábban közzétett adatkészlet és eljárás alkalmazásával számszerűsítettük, amely 352 létező madárfajból állt (elektronikus kiegészítő anyag, S1. Táblázat), amelyek szinte az összes élő családot képviselik [23]. Az anatómiai tereptárgyakat és a félföldjelű görbéket a minták digitális háromdimenziós modelljeire helyeztük, felületi és CT-vizsgálatok alapján, az IDAV Landmark segítségével [26]. Ezután a Morpho (2.5.1 verzió) R csomag [27] félig automatizált eljárását alkalmaztuk a felületi féljelzők sablonmodellről történő kivetítésére az egyes mintákra, így összesen 757 háromdimenziós tereptárgyat kaptunk. A tereptárgyak adatait általánosított Procrustes-elemzésnek vetették alá, eltávolítva a méret, az elfordulás és a helyzet hatásait a geomorph (3.0.6 verzió) R csomag használatával [28]. A tereptárgyakat hét anatómiai modulra (rostrum, szájpadlás, koponya boltozat, occipitalis, basicphenoid, pterygoid/kvadrát és naris) osztották fel, ugyanazon adatkészlet korábbi elemzésében támogatott partíciók alapján [23].

(b) Filogenetikai hipotézis

Az összes filogenetikai összehasonlító elemzéshez kompozit filogenetikai fát használtunk (1. ábra). Először 1000 fa hátsó eloszlását kaptuk a birdtree.org webhelyről [29]. Ezután egyetlen maximális klád hitelességi fát hoztak létre a TreeAnnotator [30] segítségével. Ebből a fából származó finom kapcsolatokat egy közelmúltbeli genomikus filogenitás [31] gerincfájába oltották be közzétett eljárások nyomán [32]. Ezt a gerinctopológiát választottuk, mivel a madár makroevolúciójának számos közelmúltbeli tanulmányában használták [23,32,33], és mivel a fennálló taxonok közötti kapcsolatok nagyon jól alátámasztott hipotézisét jelenti, utólagos valószínűséggel mindenki számára 1 egy csomópont [31].

1. ábra Filogenetikai hipotézis mintavételezett madárfajok (n = 352) végcsoportokkal táplálkozási csoportok szerint színezve. Minden étrendi csoportnak több eredete van a madárfán. A belső ágak ismeretlen étrendi résszel rendelkeznek. Ezt az időben kalibrált fát a ref. [29] a ref. Jól megoldott gerinctopológiájáról. [31], a ref. [32].

c) Ökológiai tulajdonságokkal kapcsolatos adatok

d) Filogenetikai összehasonlító módszerek

Kiértékeltük a diéta és az alak közötti kovariáció erősségét távolság-alapú regressziók felhasználásával, más néven permutációs vagy nem parametrikus MANOVA-val. A távolság alapú módszerek alkalmasak nagydimenziós adatokra (vagyis több tulajdonságdimenzióra, mint megfigyelésekre), például az itt használt fenomenskála morfometriai adatokra [36–38]. Mivel ebben az adatkészletben a koponya morfológiájáról kimutatták, hogy jelentős filogenetikai szignál van [23], ezért ennek a tesztnek a változatát alkalmaztuk, amely magában foglalja a filogenetikai kovarianciát [37]. Az étrendkategóriát független változóként külön regressziókat hajtottunk végre, a teljes mérföldkő konfigurációval mint függő változóval, és mind a hét modullal mint függő változóval. További regressziót hajtottak végre annak tesztelésére, hogy az étrendi csoportok jelentősen eltérnek-e a koponya centroid méretétől. A szignifikanciát minden egyes regresszióban véletlenszerű reziduális permutációs eljárással értékeltük (RRPP, a számítás módszere o-regressziók és ANOVA értékek, amelyet a geomorph R csomag valósít meg) 10 000 iterációval [39].

Összehasonlítottuk az evolúció mértékét az étrendcsoportok között a σmult metric, amely a többváltozós sebességet írja le az evolúció Brown-mozgásmodellje alatt [40]. Röviden, ez a módszer kiszámítja az evolúció sebességét a fa csúcsain filogenetikailag transzformált tulajdonságértékek és a fa gyökerében becsült ősi állapot közötti négyzet alakú euklideszi távolságok összegéből. A fán belüli alcsoportok arányának összehasonlításához kiszámítják az euklideszi távolságokat a teljes filogenitás összes taxonjára, és kiszámítják a négyzetek összegét az egyes alcsoportokra. A szignifikanciát ezután úgy számítják ki, hogy az adatokat szimulálják a fán, egyetlen sebességgel, és összehasonlítják a megfigyelt és szimulált sebesség arányokat a csoportok között (lásd az elektronikus kiegészítő anyagot, S3 és [40]).

Mivel a takarmányozási magatartást többváltozós tulajdonságként számszerűsítették, ezért más analitikai megközelítést alkalmaztak a takarmányozási magatartás és a koponyaforma kapcsolatának értékelésére. Filogenetikus kétblokkos parciális legkisebb négyzeteket (PLS) alkalmaztunk [41]. Ez a nem paraméteres teszt számszerűsíti a két többváltozós adatkészlet közötti korreláció erősségét és jelentőségét anélkül, hogy feltételeznénk, hogy az egyik függ a másiktól [42]. A PLS tesztek jelentőségét 10 000 RRPP kölcsönhatás segítségével értékelték [41].

3. Eredmények

Az egyes modulokban jelentős kapcsolat van az étrend kategóriája és alakja között (o 2 2 = 0,06, o = 0,02), ami azt jelenti, hogy az allometriai hatások valószínűleg nem lesznek elsöprő ökológiai vezérelt különbségek a koponya alakjában.

1. táblázat: Egész koponya vagy modul alakú és egész koponya centoid méretű filogenetikus, nem parametrikus ANOVA eredményei az étrendi csoportokhoz képest.

Az evolúciós arányok jelentősen különböznek az étrendi csoportok között az összes modul esetében (2. ábra; elektronikus kiegészítő anyag, S3. Táblázat). A magevők a naris kivételével a modulok leggyorsabban fejlődő csoportjai közé tartoznak, míg a földi húsevők a leglassabbak közé tartoznak (2. ábra). A növényevő állatok gyorsan fejlődő alapvető magvagyi jellemzőket (alapfenoid, nyakszirt) és koponyaboltozatot mutatnak, de lassan fejlődő szájpad és rostrum. Az árak hasonlóan változóak a nektivivorokban, amelyek gyors fejlődést mutatnak a rostrumban, a szájpadlásban és a narisban, de lassan az összes többi modulban. A vízi takarmányozók rendkívül magas evolúciós sebességet mutatnak a naris-ban más csoportokhoz képest. Ez annak tulajdonítható, hogy a Sulidae-ban elvesztették a külső narest (gannák és dögök) [43].

2. ábra Evolúciós arányok az étrendi csoportok között. Evolúciós ráta (σmult) mindegyik modulhoz kiszámoltuk a geomorph [40] összehasonlításával. A sebességértékeket és a szignifikancia vizsgálatok eredményeit részletesen az S3 elektronikus kiegészítő anyag tartalmazza.

A táplálkozási csoportok közötti heterogén evolúciós sebességet számos makroevolúciós tényező okozhatja. Az egyik magyarázat az, hogy a koponya morfológiájára vonatkozó szelekció gyenge a diétás csoportokban, ahol a fenotípus evolúciója lassú (pl. Vertivorok, invertivorok), vagyis a semleges folyamatok (azaz a Brown-mozgás) uralnák a fenotípusos evolúciót ezekben a csoportokban. Alternatív megoldásként a gyors tulajdonságú evolúcióval rendelkező táplálkozási csoportoknak sok adaptív optima lehet, ami lehetővé teszi a gyors morfológiai elmozdulást a fitnesz tájon lévő csúcsok között, összehasonlítva a lassan fejlődő étrendi csoportokkal, amelyek kevesebb csúcsot tartalmaznak. Bár jelenleg nem léteznek olyan módszerek az összetett adaptív tájmodellek valószínűségének felmérésére, amelyek nagydimenziós adatokkal rendelkeznek, például ezek [36], lehetséges, hogy némi betekintést nyerjünk ezekbe a folyamatokba, ha megvizsgáljuk az egyes diétás csoportok morfospace elfoglaltságát. Az alakadatok fő komponens elemzését (PCA) végeztük annak érdekében, hogy láthatóvá tegyük a morfospace elfoglaltságot az egyes diétás csoportokban.

3. ábra A teljes koponya alakjának fő komponens elemzése. A tereptárgy-konfigurációk szemléltetik az alakváltozást az 1. főtengely (alsó) és a 2. tengely (bal oldalon) között. Az 1. és 2. PC-tengely a teljes alakváltozás 46,7% -át, illetve 10,0% -át írja le. A mérföldkő konfigurációkat csak a jobb oldalon digitalizálták és elemezték, és itt tükrözik őket a teljes koponya vizualizálásához. (Online verzió színes.)

4. ábra: A koponya alakja és a takarmányozási viselkedés összefüggései. Az illesztett modellek filogenetikus kétblokkos részleges legkisebb négyzet elemzésből származnak. A takarmányozási magatartást az étkezési fülkékben a 30 takarmányozási stratégia bármelyikével előállított élelmiszer becsült arányaként határozzák meg, mindegyiket az érintett szubsztrátum vagy manőver határozza meg (lásd az elektronikus kiegészítő anyagot, S2). (Online verzió színes.)

4. Megbeszélés és következtetés

Az étrend kategória nem jósolja meg erősen a koponya morfológiáját ebben a széles mintában. Ez az elválasztás a diéta és a koponya alakja között, különösen a rostrum esetében, ellentétben áll az adaptív sugárzásokban megfigyelt mintákkal, például Darwin pintyével, amelyekről ismert, hogy összefüggő koponya morfológiája és trofikus ökológiája van [4,8,16]. Ez a látszólagos ellentmondás részben annak a tág osztályozási rendszernek tulajdonítható, amellyel az étrendet definiáltuk. Az ekomorfológiai elemzések alapfeltevése, mint ez, az az, hogy az ökológiai tulajdonságokkal rendelkező taxonok hasonló szelektív nyomás alatt vannak, és ezek a nyomások vezérlik a konvergens morfológiák fejlődését. Az egyes étrend-kategóriákon belül tapasztalt funkcionális igények és ezáltal a szelektív nyomás azonban valószínűleg nagyon változó. Például a „vízi állatok” étrend-kategóriája magában foglalja a merüléses és a földi halak (a gémek, a cipődzselyhek) és a szárazföldi halevők között is. Annak ellenére, hogy közös trofikus szinten van, a koponya szerkezete és funkciója nagyon változó ezekben a ragadozó taxonokban. Mint ilyen, irreális lehet azt megjósolni, hogy a széles étrendi kategóriákhoz, mint amilyenek itt szerepelnek, következetes koponya morfológiája lenne.

Ezzel szemben a szárazföldi húsevő madarak (ragadozók) alacsony evolúciós sebességének oka lehet a koponya morfológiájára gyakorolt viszonylag gyenge szelektív nyomás. Számos húsevő madár nem a csőrével, hanem a karmával ölte meg zsákmányát, és számos tanulmány kimutatta, hogy jelentős összefüggés van a takarmányozási magatartás és a hátsó végtagok morfológiája között [52–54]. Sőt, a ragadozók csőrjei ugyanazt a húscsupaszító szerepet töltik be, függetlenül a zsákmány típusától és méretétől. Így a koponya evolúciójának ebben az étrendi kategóriában megfigyelhető lassú sebessége a posztkraniumban magasabb szelektív nyomásnak köszönhető, mint a koponyában.

Ezek az eredmények arra az érdekes következtetésre utalnak, hogy az adaptív koponyafejlődés szempontjából a legalaposabban vizsgált kládok a spektrum két végét alkotják. A madarak agyi morfológiájának alakítására szolgáló étrend elsődleges példái olyan szigeti sugárzásokból származnak, mint a Darwin pintyei és a hawaii mézeskalácsok, amelyek különféle magrepedő és nektoros szakembereket tartalmaznak, amelyek mindkét kategória a koponya morfológiájának gyors fejlődését mutatja ebben az elemzésben. A legutóbbi kutatások, amelyek szerint a csőr morfológiáját nem étrendi tényezők alakítják ki, [17] történetesen a ragadozókra összpontosítanak, egy étrendi résre, amely lassú koponyafejlődést mutat. Így ezekben a csoportokban a koponyaforma adaptív evolúciójának elemzése közötti különbség az étrend-specifikus forma – funkció asszociációk és szelektív rezsimek terméke lehet.

A madarak szigeti sugárzásának eredményei és a makroevolúciós vizsgálatok közötti eltérések másik magyarázata skála kérdése. A szigeti sugárzásokban a koponya evolúciója ismételten bebizonyosodott, hogy összefüggésben van a fülke felosztásával és az erőforrások felhasználásával. Makroevolúciós skálán azonban más tényezők lehetnek fontosabbak. A koponya morfotér evolúciós időn keresztül történő kiterjesztése annak tulajdonítható, hogy az egyedi morfotípusok megjelennek a főbb kládok eredeténél. A kládspecifikus morfológiák közötti különbségek (például a kacsák, pelikánok, papagájok és avoceták megkülönböztető számlái) elsöprő erejűek lehetnek az ökomorfológiai jelzéssel, amely e kulcsfontosságú fenotípusok „bütykölésével” jár. Ez összhangban van a csőr (rhamphotheca) evolúciójával, amelyet először az alak evolúciójának korai törései (réstágulás) alakítottak ki, majd ezeknek a morfológiáknak a finomhangolása (réstöltés) [32].

Ezen egyszeri evolúciós újítások jelentőségének számszerűsítése [55,56] és a többváltozós adaptív tájak jellemzése [36,57] továbbra is az elemzési akadályok az evolúciós biológiában. Ha a különböző étrendek különböző szelektív rezsimeket és evolúciós módokat vetnek ki a koponya evolúciójára, akkor lehetővé kell tenni e folyamatok analitikus modellezését. Amíg ilyen eszközök nem állnak rendelkezésre, az előrelépés összehasonlító elemzést tartalmaz a madárkoponyában a forma és a funkció közötti kapcsolat erősségéről a funkcionális morfológia és a biomechanika alkalmazásával. A koponya működését és a formával való összefüggését csak kis számú madár taxonban számolták véges elemzéssel [16,58] és háromdimenziós modellezéssel [59]. E tanulmányok taxonómiai és ökológiai szélességének kibővítésével meg lehet majd határozni, hogy a táplálékfogyasztás teljesítménye mennyiben fontosabb szelektív nyomás egyes étrendi fülkékben, mint másokban.

A diéta és a táplálkozási magatartás jelentősen megjósolja a koponya morfológiáját, bár ennek a kapcsolatnak a prediktív ereje viszonylag gyenge ebben a széles vizsgálati skálán. Eredményeink szintén kiemelik az evolúciós arányok jelentős különbségeit az étrendi csoportok között, bemutatva ezzel, hogy az étrendi ökológia hogyan befolyásolhatja a fenotípusos makroevolúciót. A jelenlegi adatkészlet és a közelmúltbeli, a craniofacialis evolúció újabb nagyszabású elemzéseinek fényében [17,23,32] tisztább kép rajzolódik ki a madarak morfológiai diverzifikációjáról. A madárkoponya evolúcióját a belső és külső tényezők közötti komplex kölcsönhatások korlátozzák, beleértve a tulajdonságok integrációját, a koponya működését, a filogenetikai előzményeket és az ökológiai lehetőségeket. Ezek a tényezők együttesen összetett, folyamatosan változó adaptív tájakat eredményeznek. A koponya és a fejlődési ütem és a forma-funkció összefüggések további kutatásai meg fogják kezdeni megfejteni az étrendi sokféleség és az alkalmazkodás szerepét a madár makroevolúciójában.