Nagy vagy halászni: morfológiai specializációk húsevő denevérekben

Társított adatok

Az adatok a Dryad adattárban érhetők el: http://dx.doi.org/10.5061/dryad.27m7h.

Absztrakt

1. Bemutatkozás

A húsevő morfológiai specializációk tanulmányozása során a húsevők és a dasyoromorfok kapták a legnagyobb figyelmet. Ez a két emlőscsoport konvergált a gerinces zsákmány befogásával és fogyasztásával kapcsolatos koponyatulajdonságokban, beleértve a nagy sagittalis címereket és a robusztus zigomatikus íveket, amelyek befogadják a nagy állkapocs-adduktori izmokat, valamint az izmok szeletelésére és/vagy a csont összezúzására szakosodott fogazatot [8,11–15 ]. A ragadozókban dokumentálták a morfológiai specializációt a zsákmányok méretére és a befogási viselkedésre vonatkozóan; a viszonylag kicsi zsákmányra szakosodott kanidáknak hosszú és keskeny állkapcsaik vannak, amelyek lehetővé teszik a gyors bezáródást a harapási erő rovására, míg a nagyobb áldozatot hordozó kanidák rövid és széles állkapcsokkal rendelkeznek, amelyek lehetővé teszik a nagy harapási erő termelését [16]. A carnivorans a koponya alakjában és az állcsont adduktori tulajdonságaiban is mutatnak allometrikus variációs mintázatokat (például a nagyobb macskafélék hosszabb rostra és nagyobb állkapocs-adduktor fiziológiai keresztmetszeti területek [17–19]).

Sokkal kevésbé ismertek azokról a koponya tulajdonságokról, amelyek a húsevő denevérekre jellemzőek. Ez az etetési szokás legalább hatszor önállóan alakult ki a Chiroptera-ban (Hipposideridae, Megadermatidae, Noctilionidae, Nycteridae, Phyllostomidae és Vespertilionidae; 1. ábra) olyan zsákmánycikkekkel, amelyek halakat, békákat, gyíkokat, madarakat, rágcsálókat és más denevéreket tartalmaznak [20]. A húsevő denevérek sokféle vadászati stratégiát mutatnak be, ideértve a leselkedő zsákmányt, a folyamatos repülés közbeni befogást és a szubsztrátokból való kiválogatást (áttekintve: [21, 22]). Fontos, hogy az összes húsevő denevér oszteofág; zsákmányuk csontjait fogyasztják a lágy szövetekkel együtt [23–26]. Mint minden denevérnek, a húsevő fajoknak is hiányzik a húsevőkre jellemző karfiális fogak, és a koponya morfológiája sokféle [27,28]. Freeman [27] és Norberg & Fenton [22] alapvető tanulmányai azt mutatták, hogy sok húsevő denevér általában nagy (testtömeg> 17 g), és bár nem teljesen különbözik a rovarevő fajoktól, viszonylag hosszúkás koponya van, vékony fogzata, alacsony kondíliák, nagy agy térfogat és nagy hüvelyek. A legújabb tanulmányok azonban azt mutatják, hogy a denevéreknél a gerinces zsákmány fogyasztása nem követelmény a nagy testméret mellett; A Micronycteris microtis (7 g) dokumentációja szerint a rovarok mellett apró gyíkokkal is táplálkozik [23]. Továbbá néhány viszonylag nagy denevér rovarevő (pl. Cheiromeles torquatus, 167 g), a Chiroptera (Pteropodidae) legnagyobb deneverei pedig takarmánynövények. Ezért továbbra sem tisztázott, hogy mely denevérjellemzők jellemzik a denevérek húsevő fejlődését.

Az ebben a tanulmányban szereplő denevérfajok testtömeg-evolúciójának legnagyobb valószínűségű rekonstrukciója. Reprezentatív koponyák mutatják be a morfológiai sokféleséget. Az étrend meghatározásához lásd: Anyag és módszerek. (Online verzió színes.)

2. Anyag és módszerek

A tps D ig2 (2.22; [37] v.) Segítségével digitalizáltuk a tereptárgyakat és a csúszó félföldrajzi jeleket a koponya ventrális és oldalsó nézetében, valamint az állcsont oldalnézetében (elektronikus kiegészítő anyag, S1. Táblázat). Geomorfot (2.15.3; [38]) használtunk az alakváltozás és az allometria geometriai morfometriai elemzésére ezen adathalmazok mindegyikén. Az egyes fajok és nézetek esetében Procrustes-szuperpozíciókat hajtottunk végre, hogy megkapjuk a tereptárgy koordinátáit és a centroid méretét a mintákon keresztül. Kiszámoltuk a fajlagos átlagokat a mérföldkő koordinátáira és a centroid méretére, és felhasználtuk ezeket az adatokat a későbbi elemzések során. Geometriai morfometrikus elemzéseket külön végeztünk az adatkészletre, amely csak a denevéreket, valamint az denevéreket és a húsevő katonákat tartalmazta, mivel a húsevők bevonása elfedheti a denevér koponya morfológiájának tendenciáit.

A statisztikai elemzésekhez a denevérfajokat az étrend szerint az alábbiak szerint osztályoztuk: (i) rovarevő: a faj étrendje kizárólag rovarokból és más ízeltlábúakból áll, (ii) állatevő: a rovarok alkotják az étrendi cikkek többségét (több mint 70% -át), de a szárazföldi gerinceseket a természetes táplálékban alkalmanként jelentették, (iii) húsevő: a szárazföldi gerinces zsákmányt rendszeresen fogyasztják, és a faj érzékszervi és viselkedési specializációval rendelkezik a gerincesek vadászatára, és (iv) halevő: a halak jelentős (több mint 50) %) a diéta összetevője. A kategorizálás táplálkozási adatokon és az irodalom viselkedési megfigyelésein alapult [20,22,25,26,39,40].

3. Eredmények

(a) A méret alakulása összefügg-e a húsevővel?

Rovarevő rokonaikkal összehasonlítva a szárazföldi gerinces zsákmányokkal rendszeresen táplálkozó denevérfajok testtömege nagyobb (filogenetikus ANOVA log10 testtömegen: F = 3,380, p = 0,0126), nagyobb koponya (centroid méretű ventrális koponya: F = 2,876, p = 0,030; centroid méretű laterális koponya: F = 3,578, p = 0,010) és az állcsont (F = 4,897, p = 0,0013) (1. táblázat és elektronikus kiegészítő anyag, S1 ábra). A rovarokból és gerincesekből álló étrenddel rendelkező denevérek, valamint a halakra szakosodott denevérek méretükben nem különböznek jelentősen egymástól vagy a rovarevő denevérektől. A testméret-evolúcióhoz a legjobban illeszkedő modellt különálló szelektív rezsimek jellemezték a rovarevő + állatevő denevérek, illetve a húsevő + húsevő denevérek számára, és ez utóbbiaknál nagyobb testméret-optimális (OU2; 2. táblázat). Az egyetlen optimummal (OU1) rendelkező modell azonban 0,78-szor olyan valószínű volt, mint az OU2.

Asztal 1.

A filogenetikailag kiigazított adatok post-hoc összehasonlítása az étrendi kategóriák között (t-értékek és zárójelben a Holm – Bonferroni-korrigált p-értékek). (A diétakategóriák közötti jelentős különbségeket dőlt betűvel emeljük ki.)

étrend-disznóevő-rovarevő-állatevő-táplálékevő

halevő	-	0,919 (0,999) a 0,163 (0,999) b 0,303 (0,999) c 0,709 (0,999) d	0,937 (0,999) a 0,025 (0,999) b 0,054 (0,999) c 0,295 (0,999) d	−0,785 (0,999) a -1,414 (0,776) b -1,488 (0,665) c -1,397 (0,753) d
rovarevő	-2,712 (0,021) e 2,568 (0,052) f

log10 testtömeg.

b A ventrális koponya centroid mérete.

c Oldalsó koponya centroid méret.

d Oldalsó állkapocs centroid mérete.

Mérettel korrigált, statisztikailag szignifikáns filogenetikai fő komponensek (pPC) a koponya alakjában:

e ventrális koponya pPC1;

f laterális koponya pPC1.

2. táblázat.

A denevér testének evolúciójára illesztett Brown-mozgás (BM) és Ornstein – Uhlenbeck (OU) modellek paraméterei. (σ 2, az evolúció sebessége; α, szelekciós erő; I, rovarevő; A, állatevő; C, húsevő; P, apróevő; AICc, Akaike információs kritériuma a véges mintaméretekhez; ΔAICc, az AICc változása a minimális AICc-től; RL, relatív valószínűség = exp ((AICmin - AICi)/2), relatív valószínűség, hogy a modell minimalizálja a becsült információvesztést.)

modelσ 2 αoptima AICcΔAICcRLIACP

BM	5829.56	-	-				370.03	6.78	0,043
OU1	14985.44	4.02	41.49				364,25	0,53	0,780
OU2	20988.09	6.66	33.03		68.46		363,72	-	-
OU3	27167.64	8.77	33.11	69.97		47.65	366,49	2.77	0,250
OU4	26661.02	9.45	33.14	12.43	80,78	46.09	366,36	2.64	0,267

b) Van-e morfológiai konvergencia a denevéreken belüli húsevő független eredete között?

Morfospace a koponya (a) ventrális és (b) oldalnézeteihez a denevérek között, amely ebben a tanulmányban szerepel. A deformációs rácsok és az elvetemült morfológiák jelennek meg az első főkomponens (PC1) mentén bekövetkező főbb alakzatok alakulására. Az adatpontok egyedeket reprezentálnak, de fajonként interspecifikus elemzéseket végeztek. (Online verzió színes.)

(c) A húsevő denevérek konvergens funkcionális tulajdonságokkal rendelkeznek-e a húsevők esetében?

Az allometria és a filogenitás elszámolása után a húsevő és az állatevő denevérek a koponya és a mandibula alakjának egyes vonatkozásaiban átfedésben vannak a kanidákkal és a mustelidákkal (pl. Filogenetikai ANOVA p> 0,05 PC2 esetén; 3. ábra). A húsevő denevérek azonban a cranio-mandibularis morfológiájuk legalább két fő vonatkozásában jelentősen eltérnek a többi húsevő denevértől. Először is, a húsevő denevéreknek általában viszonylag rövidebb és szélesebb koponyájuk van a ventrális nézetben, bár ezen morfológiai tengely mentén jelentősen eltérnek (3. ábra; filogenetikus ANOVA a hasi koponyán PC1: F = 5,252, p = 0,018; húsevő denevérek – húsevők páros összehasonlítás: t = 3,768, p = 0,002). Másodszor, a húsevő denevéreknek kevésbé kifejezett a mandibuláris coronoid folyamata (3. ábra; filogenetikus ANOVA az oldalsó mandibula PC1-n: F = 6,71, p = 0,0003; húsevő denevérek – húsevő páros összehasonlítás: t = −3,048, p = 0,021). A faló denevérek nem különböztek szignifikánsan a koponya és a mandibula alakjában levő húsevő denevérektől, a rovarevő denevérek azonban a koponya morfológiájában jelentősen különböztek a ventrális nézetben (rovarevő denevérek – carnivorans páros összehasonlítás a pPC1-en: t = 4,20, p = 0,009) és az alsó (pl. rovarevő denevérek – húsevők páros összehasonlítás a pPC1-en: t = −5.112, p = 0.001).

Az ebben a vizsgálatban szereplő denevérek és húsevők (a) ventrális koponya és (b) oldalsó állcsont morftere. Deformációs rácsok és elvetemült morfológiák jelennek meg a PC1 mentén bekövetkező fő alaki trendek szemléltetésére. Megjegyezzük a spektrális denevér, a Vampyrum spektrum és a nagyobb Carnivora családok általános helyzetét. Az adatpontok egyedeket reprezentálnak, de fajonként interspecifikus elemzéseket végeztek. (Online verzió színes.)

4. Megbeszélés

A húsevő denevérek ökológiai közösségeikben általában a legnagyobb fajok [49,50]. A filogenetikai összehasonlító kontextusban a húsevő étrend szorosan összefügg a test és a koponya méretének különbségével; húsevő denevérek általában nagyobbak, mint a szorosan rokon fajok, amelyek rovarokra, halakra vagy azokra, amelyek időnként gerinceseket fogyasztanak. Nagyobb méret a speciális húsevőknél számos takarmányelőnyt jelenthet. Először is, a nagyobb emlősök bazális anyagcseréje alacsonyabb [51]. Ez energetikailag előnyös lenne, ha a gerinces zsákmányra támaszkodnánk, amely viszonylag kevésbé elterjedt, mint a rovarok. Másodszor, a nagyobb ragadozók nagyobb otthoni tartományokkal rendelkeznek, így nagyobb számú és szélesebb körű zsákmányhoz juthatnak [34,52,53]. Harmadszor, a nagyobb méret közvetlenül nagyobb harapási erőt eredményez az abszolút nagyobb állkapocs-adduktor fiziológiai keresztmetszeti területek miatt (pl. [30,54–57]). Ezek a nagyobb harapási erők megkönnyítenék a zsákmány feldolgozását, mivel a zsákmány keménysége pozitívan növekszik [58], a húsevő denevérek pedig osteophagusak [23,24,26].

A húsevő denevérek testtömegük csaknem hétszeres tartományát ölelik fel (26–171 g; [20,22]). Míg a legtöbb rovarevő sokkal kisebb, egyes fajok még mindig ebbe a tartományba esnek ([20]; elektronikus kiegészítő anyag, S1 ábra). Mivel az echolokációs paraméterek és a harapási erő skálája a testméret mutatóival [56,59] valószínû, hogy a testtömeg egyes rovarevõ családokban is szelekció alatt áll (például a kisebb denevérekkel való verseny csökkentése érdekében). Potenciális következményként, és bár a húsevő nemzetségek nagy becsléseket mutatnak a testméret optimumára és az evolúciós sebességre vonatkozóan (2. táblázat), nem találtunk erős bizonyítékot arra, hogy a húsevő étrend volt a fő szelektív erő, amely ezekben a denevérekben nagy testméretek alakulását eredményezte. . Ehelyett lehetséges, hogy a rovarevő ősök testméretének evolúciós növekedése (1. ábra) lehetővé tette a gerinces zsákmány fogyasztását, majd a későbbi morfológiai specializáció (pl. Az allometrián keresztül) végül a fennmaradt húsevő fajoknál megfigyelhető méretmintákhoz vezetett. A fosszilis adatokat magában foglaló és a Chiroptera testméreteinek teljes skáláját felölelő evolúciós elemzések kritikus jelentőségűek annak megvilágításához, hogy a denevér-diéták hogyan befolyásolták a testméret alakulását, és fordítva.

Úgy tűnik, hogy a húsevő denevérek és a húsevő húsevő állatok koponya morfológiájukban hasonlóan sokfélék, és koponya sokszínűségük nagy része a morfológiai variáció ugyanazon tengelye mentén írható le (például a koponya megnyúlása). A mintába felvett legkisebb húsevő, a hosszúfarkú menyét koponyaalakja a denevér morfoszférájában helyezkedik el, míg a legnagyobb húsevő denevér koponyája (Vampyrum spektrum, 1. és 3. ábra) 3) nagyon hasonlít a közepes és nagy méretű húsevők (kanidák és ursidák). A denevérek és a húsevők azonban a morfospace legtöbb tengelyében viszonylag különböznek egymástól (pl. PC1, 3. ábra). Mivel ez a két rend drámaian különbözik testméretében, lehetséges, hogy morfológiai különbségeik a morfológia, a táplálkozási funkció és az ökológia összetett, méretfüggő összefüggései.

Pusztán funkcionális szempontból azt várjuk, hogy a húsevő denevérek kevésbé lennének alkalmasak széles résekre, mint a legspecializáltabb ragadozók, a macskafélék. Ezt szemlélteti a viszonylag alacsonyabb coronoid folyamat az alsó állcsontban, amely extrém réseknél nyújtást és alacsonyabb összehúzódási erőket okozna a temporalis izomban [35,81,82]. A húsevő denevérekkel összehasonlítva a húsevő denevérek agyi morfológiája erősebb harapási erőket eredményezne méretüknél fogva. Ez összhangban áll az osteophagia által támasztott kihívásokkal járó mechanikai igényekkel, amelyek nagyobbak lehetnek a kisebb méretű ragadozók esetében (de lásd [83]). A nagy harapási erőket lehetővé tevő morfológiák megtalálhatók a rovarevő fajokban is, amelyek még nagyobb kihívást jelenthetnek a mechanikai igények kielégítésére, ha kemény kutikulával rendelkező rovarokkal táplálkoznak (pl. A Hipposideros commersoni, az 1. ábrán bemutatott bogárszakértő a legalacsonyabb értékű faj). PC1, 2. ábra). Mint ilyen, az állati zsákmányokkal (rovarok, gerincesek) táplálkozó denevérek olyan koponya-specializációkkal rendelkeznek, amelyek jobban illeszkednek a nagy harapási erő iránti igényekhez, mint a széles ásítás, összehasonlítva a húsevőkkel.

A koponya alakjának és méretének sokféleségének mintáinak elemzésével azonosítani tudtuk a denevérek húsevő evolúciójához kapcsolódó tulajdonságokat és evolúciós utakat. Az itt bemutatott eredmények kiegészítik azokat a bizonyítékokat, amelyek alátámasztják, hogy az etetőberendezés mérete és morfológiája a denevér-diéták mechanikai igényeivel és táplálkozási viselkedésükkel [86–88] párhuzamosan alakult. . Ez a kutatás rávilágít az allometria jelentőségére az állati zsákmányokkal táplálkozó denevérek morfológiai sokféleségének kialakulásában, amely jelenség hasonlít más húsevő emlőscsoportokban megfigyelt trendekre.