A hím kétfoltos katicabogár bogarak párzásának rendkívüli költségei

Kapcsolat Edward Gray Intézet, Állattani Tanszék, Oxfordi Egyetem, Oxford, Egyesült Királyság, Jesus College, Oxfordi Egyetem, Oxford, Egyesült Királyság

Társulási Pszichológiai Tanszék, Waterloo Egyetem, Waterloo, Ontario, Kanada

Ábrák

Absztrakt

Idézet: Perry JC, Tse CT (2013) A hím kétfoltos katicabogár bogarak párzásának rendkívüli költségei. PLoS ONE 8 (12): e81934. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0081934

Szerkesztő: Simone Immler, Uppsala Egyetem, Svédország

Fogadott: 2013. augusztus 30 .; Elfogadott: 2013. október 28 .; Közzétett: 2013. december 5

Finanszírozás: A szerzőket a Természettudományi és Mérnöki Kutatási Tanács (NSERC, a JCP és a CTT), a Kanadai Entomológiai Társaság (JCP) és az Ontario-i kormány dr. F. M. Hill tudományos és technológiai ösztöndíj (JCP). A tanulmányt Locke Rowe számára nyújtott támogatások finanszírozták az NSERC-től és a kanadai kutatószék programtól. A finanszírozóknak nem volt szerepük a tanulmányok tervezésében, adatgyűjtésben és elemzésben, a közzétételre vonatkozó döntésben vagy a kézirat elkészítésében.

Versenyző érdeklődési körök: A szerzők kijelentették, hogy nincsenek versengő érdekek.

Bevezetés

Noha a nőstények párzási költségeit már régóta felértékelik [1], [2], a párzást egykor a hímek számára viszonylag költségmentesnek gondolták. Most azonban bőséges bizonyíték áll rendelkezésre a férfiak párzási költségeire [3] - [5]. Ezek a költségek különböző formákat ölthetnek [5], beleértve a jövőbeni társak megszerzésének, valamint a spermiumok és az ivarfolyadékok átadásának képességének csökkenését, a párzás vagy párkeresés során megnövekedett öregedésből vagy extrinsic mortalitásból eredő túlélés csökkenését, kompromisszumokat más fiziológiai funkciókkal, például immunitással és a kopuláció és az ejakulátum termelésének közvetlen metabolikus költségei. A hímek párzási költségeinek mértéke jelentős kérdés, amely a párválasztást [6], az interszexuális versenyt [7] és a szexuális konfliktust [1] érinti, és releváns a szexuális szelekció és az őszinte jelzés [8] elméleti modelljei szempontjából.

Az Adalia bipunctata (Coleoptera: Coccinellidae) kétfoltos katicabogár-bogarat széles körben alkalmazták a párzási magatartás és a szexuális szelekció számos kérdésének megvizsgálására, ideértve a női preferenciákat [9] és a párzási ellenállást [10], a polyandry [11], a lakodalmi ajándékokat [12]. ], a nemi úton terjedő betegségek [13] és a spermiumok versengése [14]. Bár a nőstény A. bipunctata párzási költségeit megvizsgálták [15], a hímek költségei teljesen ismeretlenek. Annak ellenére, hogy a lakodalmi ajándékok előállítása más fajokban magas költségeket jelenthet [16], a hímivarú spermatofor házassági ajándék előállításának költségei szintén nem ismertek. Arra lehet számítani, hogy a hím párzási költségei jelentősek lesznek az A. bipunctata-ban, tekintettel arra, hogy a hímek viszonylag nagy magömlést (a férfi testtömeg ~ 4% -a [17]) visznek át, és több órán át párzanak [12]. A hím párzási költségek azonban más coccinellid bogarakban rendkívül változatosak, a párzás káros, marginális vagy akár pozitív hatással van a hím élettartamára [18], [19].

Itt megvizsgáljuk az A. bipunctata párzási és spermatofór-transzfer férfi költségeit három olyan megközelítéssel, amelyek különböző szinteken értékelik a költségeket ([5] követve). Először, a hím szaporodás és a hosszú élettartam közötti kompromisszumos költségek megvizsgálása érdekében teszteljük a párzás és a spermatofor transzfer hatását a hím párzás utáni élettartamára úgy, hogy a hímeket párzási vagy nem párzási kezelésre osztjuk, és rögzítjük a spermatofór transzfert a párosodó hímek között. Másodszor megvizsgáljuk a jelenlegi és a jövőbeli szaporodás közötti kompromisszumokat, tesztelve a hím spermatofórok párzási és transzfúciós képességét több párosításban. Végül, hogy felmérjük a spermatofór-transzfer által a férfiakkal szemben támasztott energetikai igényeket, megvizsgáljuk, hogy a spermatofór-transzfer hogyan viszonyul a hím táplálkozási arányához a párzás után, és összehasonlítjuk az eredményeket egy korábbi megállapítással, miszerint a párzásnak nincs hatása a férfi táplálékfelvételére [20]. Kimutattuk a hímek mind a párzási, mind a spermatofór-transzfer költségeit, beleértve a párzás rendkívüli hosszú élettartamának költségeit, a szekvenciális spermatofórok átadásának csökkent képességét és a hím takarmányozás párosodás utáni növekedését.

Mód

Kísérleti állatok

Az Adalia bipunctata (Coleoptera: Coccinellidae) kétfoltos katicabogár bogár levéltetű ragadozó, holarktikus elterjedéssel. Mindkét nem pár szaporodik. Az általunk vizsgált észak-amerikai populációban a párosítás magában foglalja egyetlen ejakulátum átadását, beleértve az ivarfolyadékokat is, amelyek megszilárdulnak a női reproduktív traktus spermatofor kapszulájába. A nőstények a legtöbb párzást követően kiveszik és megeszik a spermatoforát (60–90%, részben a férfi táplálkozási állapotától függően [12], [17]). Az e kísérletekben használt katicabogarak a laboratóriumunkban nevelkedett második és harmadik generációból származnak, az eredeti állományt kereskedelmi beszállítótól szerezték be (Natural Insect Control, Stevensville, Ontario, Kanada). A késői instarium lárvákat elválasztottuk, és a feltörekvő felnőtteket nemek szerint csoportosítottuk. A törzsállományt borsótetvek (Acyrthosiphon pisum, széles babon nevelt, Vicia faba) és sterilizált lisztmoly tojások (Ephestia kuehniella Zeller) keverékén tartottuk, amely e faj szokásos étrendje [21].

Etikai nyilatkozat

Nem volt szükségünk engedélyre az A. bipunctata tenyésztéséhez, mert Kanadában őshonos, és nem veszélyeztetett vagy védett.

Párzás és a férfiak túlélése

A párosodás és a spermatofor transzfernek a hím párzás utáni élettartamára gyakorolt hatásának tesztelésére véletlenszerűen szűz hímet (legalább 5 nappal az eklózió után) rendeltünk olyan párzási kezelésre, amelyben egyszer párosodtak (55 hím) vagy nem párosodtak (19). hímek). Több hímet rendeltünk a párzási kezelésre annak érdekében, hogy elegendő hímet szerezzünk, amelyek a spermatophore-t átültették vagy nem vitték át a párzás során. A párokat a párzási kísérlet előtt felesleges borsótetveken tartottuk. A párzási vizsgálat lefolytatásához a hímeket egyenként bevezették egy Petri-csészébe (50 mm × 12 mm), amely szűz nőstényt tartalmazott a párzási kezelésre kijelölt hímek számára. Párokat figyeltünk meg annak biztosítása érdekében, hogy a kopuláció bekövetkezzen (azaz aedeagus intromisszió) és legalább 30 percig tartson, ez a spermiumátadáshoz szükséges minimum [22]. Amikor a kopuláció véget ért, a hímet egy új petri-csészébe helyeztük, és a nőstényt legfeljebb egy órán keresztül megfigyeltük, és rögzítettük, hogy kilökődött-e egy spermatofor. A spermatophore-ejekciós idő mediánja ebben a populációban a párzást követően 4 perc [12]. A nem párosodó hímeket hasonlóan egy új petri-csészébe helyezték át. A hímeket ezután naponta 50 µl vízzel megnedvesített pamutmal látták el. A hím túlélést naponta háromszor értékelték a párzási próbát követő naptól addig, amíg egyetlen túlélő hím sem maradt.

Szekvenciális párosítás és spermatophore transzfer

Megvizsgáltuk 16 szűz hím képességét (legalább 5 nappal az eklózió után), hogy két szekvenciális párosításban átvigyék a spermatoforokat szűz nőstényekre. A hímeket egyenként szűz nőstényt tartalmazó petri-csészébe (50 mm × 12 mm) vittük át. Megfigyeltük a párost, és amikor a kopuláció véget ért, a hímet egy új szűz nőstényt tartalmazó új petri-csészébe helyeztük, és megfigyeltük a kopulációt. Valamennyi kopuláció meghaladta a 30 percet, ami a spermiumátadáshoz szükséges minimum [22]. A kopulációt követően legfeljebb egy órán át figyeltük meg a nőstényeket, és megfigyeltük a spermatophore ejekcióját.

Férfi párzás utáni étkezés

A szűz hímeket olyan párzási kezelésnek vetettük alá, amelyben egyszer szűz nőstényhez párosodtak, vagy nem párosodtak, majd feljegyeztük a párzás után a hímek által elfogyasztott lisztmoly tojás (a továbbiakban: étel) tömegét. Ezt a kísérletet egy nagyobb vizsgálat részeként hajtották végre az A. bipunctata táplálkozási magatartásával kapcsolatban, és másutt beszámoltak a párzás elhanyagolható hatásáról a férfi táplálékfelvételére [20]. Itt számolunk be a párosodott hímek közötti spermatofór-transzfer férfiak táplálkozására gyakorolt hatásáról. A kísérleti eljárást leírták [20]. Röviden: 25 szűz hímet bevittek egy szűz nőstényt tartalmazó petri csészébe (50 mm × 12 mm). Amikor a kopuláció véget ért, a hímet egy etetési arénába (alumínium-mérőhajó) vitték át, amely ismert tömegű ételt tartalmaz. 250 perc elteltével a hímet új etetési arénába helyeztük a kopuláció utáni 24 óráig. Megmértük az egyes arénákban a hím eltávolítása után megmaradt ételt, és kivonással generáltuk a hímek etetésének mértékét a két időközönként. Korrigáltuk az elfogyasztott élelmiszer tömegének becslését azáltal, hogy levontuk a táplálék átlagos tömegveszteségét a kontroll etetési arénákban, amelyek nem tartalmaztak katicabogarat. A párosodott nőstényeket a párzás után legfeljebb egy órán át figyeltük a spermatophore ejekcióra.

Elemzések

Elemeztük a párzás és a spermatofor transzfer hatását a férfi élettartamára, arányos túlélési modell segítségével, egyetlen magyarázó változóval, három szinten: nem párosodva, párosítva spermatofor transzferrel, és páratlanul spermatophore transzfer nélkül. A medián élettartamot konfidencia intervallumokkal mutatjuk be 1000 bootstrap ismétlés alapján (az Excel 2010-ben, Microsoft, Redmond, Washington, USA). Két szekvenciális párosításban teszteltük a spermatofor transzfer valószínűségét binomiális valószínűségek kiszámításával. Egyirányú varianciaanalízissel teszteltük a spermatophore transzfer hatását a hím etetési sebességre. Mivel a minta mérete kiegyensúlyozatlan volt, ezeket az adatokat egy nem parametrikus Wilcoxon teszttel is elemeztük. Adott esetben megerősítettük, hogy az adatok megfeleltek a paraméteres statisztikák feltételezéseinek. Az elemzéseket a JMP v10.0 alkalmazásával végeztük (SAS Institute, Cary, North Carolina, USA).

Hozzáférés az adatokhoz

E tanulmány adatai a megfelelő szerzőtől állnak rendelkezésre.

Eredmények

Párzás és a férfiak túlélése

A férfiak túlélését erősen befolyásolta, hogy a hímek párosodtak-e, de nem a spermatophore transzfer (1. ábra, 1. táblázat). A párosodott hímeknek, a spermatofor transzfertől függetlenül, körülbelül négyszer nagyobb volt a halálozás kockázata, mint a nem páros hímeknél (1. táblázat). Egy hím (a nem párosító kezelésben) elveszett, és cenzúrázott adatokként szerepelt.

Túlélési görbék hímeknél párzás nélküli állapot után (kék vonal) vagy egyetlen párosodás során, amelyben a spermatofór hímek spermatofort (piros vonal) hordoztak vagy nem (fekete vonal). Az árnyékos régiók 95% -os konfidencia intervallumokat jeleznek. A betét a kvantilis doboz ábrákat mutatja a párzás utáni élettartamra a három csoportban.

Szekvenciális párosítás és spermatophore transzfer

Mind a 16 hím kétszer párosodott a megfigyelési időszak alatt. 16 hím közül kilencen első párzásuk során spermatofórokat vittek át. A második spermatofórt azonban csak egy hím vitte át. Az 1/9 vagy annál kisebb érték megfigyelésének binomiális valószínűsége (ha a várható gyakorisága 9/16) 0,007, ami azt jelzi, hogy a spermatophore transzfer valószínűsége egy második párosítás során nagymértékben csökken a spermatophore átvitel után egy kezdeti párosításkor.

A 7 hím közül, akik a kezdeti párosítás során nem vittek át spermatoforát, a második párosítás során négyen vittek át spermatophore-t. Ez a frekvencia nagyon hasonlít a spermatofor transzferéhez a kezdeti párosítás során, és azt jelzi, hogy a spermatophore transzfer nem valószínűbb egy második párosítás során, ha a kezdeti párosítás során nem sikerült.

Férfi párzás utáni étkezés

A spermatophore ejekció hatása a férfi táplálkozásra mindkét időszakban hasonló volt, ezért bemutatjuk az összes élelmiszer-fogyasztás eredményeit.

A 25 párosítás közül 20 után spermatophore ejekciót figyeltünk meg. A hímek körülbelül 65% -kal több ételt ettek egy spermatophore átvitele után, mint a spermatophore transzfer nélküli párzás után (2. ábra; F1,22 = 5,1, P = 0,03). Ez a különbség továbbra is szignifikáns maradt, ha nem parametrikus Wilcoxon teszttel elemeztük (Z = −2,1, P = 0,03).

Azok a hímek táplálékfogyasztása, akik spermatophore-t hordoztak vagy nem vittek át egyetlen párzás során. A sávok a szokásos hibákat jelzik.

Vita

A párzási költségek

Megmutatjuk, hogy a párzás a hím A. bipunctata túlélési költségeit vonja maga után, amely független a spermatophore transzfertől. A párzási költségek nagysága rendkívüli volt. Összehasonlításképpen, három másik coccinellid bogár hímjei ötszörös párosodástól számítva kevésbé súlyos élettartam-hatást mutatnak, a Propylea dissecta ~ 5–9% -os csökkenésétől a Cheilomenes sexmaculata marginális csökkenéséig, sőt a Coccinella septempunctata ~ 40% -os növekedéséig, ahhoz képest, hogy nem pároztunk [18], [19]. További tanulmányra van szükség a variáció alapjának tisztázásához. Bár feltételezhetjük, hogy a hím A. bipunctata által előállított spermatophore házassági ajándék bonyolultabb és ezért költségesebb ejakulációt jelez, a spermatoforákat a C. septempunctata is előállítja, és néha nőstények is megeszik [23]. Más rovarokban a kísérleti vizsgálatok a hím élettartamának egyáltalán nem vagy csak minimális csökkenését jelentették egyetlen párosítás után (a Bicyclus anynana [24] és a Lethe diana [25] pillangókban; a mézes sáska bogarakban Megabruchidius tonkineus és M. dorsalis [26] ), vagy 13% -os csökkenés (a sepsid Saltella sphondylli légyben [27]), 21% (a Pieris napi pillangóban [24]) és 52% (a Togo hemipterus maghibában [28]). Általánosságban, bár a hím párosodási költségei széles körben elterjedtek [5], a költségek nagysága rendkívül változó.

A párzási költségek túlélési költségei kapcsolódhatnak a spermatofor kapszulától eltérő spermiumok és ejakulátum-komponensek előállításának költségeihez, ami jelentős lehet, tekintve, hogy ezek a nem spermatofor komponensek a hím testtömegének ~ 4% -át jelentik egyetlen párosításban [17] . Alternatív megoldásként a párzás túlélési költségei a kopuláció energetikai igényeiből fakadhatnak, amely ebben a populációban általában két órát vesz igénybe [12], [17]. A párzási költségek az udvarlásba fektetett energiából is származhatnak, amint azt más fajok is bizonyítják [29], de az A. bipunctata esetében nem valószínű, hogy túlzott udvarlási költségek lennének. Az udvarlás nagyon minimális, és ritkán figyelhető meg a reprodukciósan kifejlett, párzatlan, jó táplálkozási állapotú nőstények párzási ellenállása, mint amilyeneket ezekben a kísérletekben használtak.

A párzás túlélési költségei ellenére azt tapasztaltuk, hogy a hímek két egymást követő párosításban fenntartották a párzási hajlandóságot, annak ellenére, hogy kevésbé valószínű, hogy egy második párzás során spermatofórt visznek át. Bizonyos spermium-átvitel akkor is lehetséges, ha a párzás utáni spermatofór-kilökést nem észlelik (publikálatlan adatok), és így a hímek számára előnyös lehet a párzás akkor is, ha nem képesek teljes ejakulációt átvinni. Nyilvánvaló, hogy a hímek ezt a kompromisszumot a fajok közötti változatos módon kezelik a párzási lehetőségek és az ejakuláció között, egyes fajok hímjei késleltetik a párzást az ejakulátum feltöltése során [30] - [32], más fajok hímjei pedig - kisebb ejakulátumok párosítása és átvitele [24] vagy bizonyos komponensekben kimerült ejakulátumok [33]. Megállapításunk, miszerint a hím A. bipunctata megőrzi párosodási hajlandóságát, összhangban áll más olyan polign fajok eredményeivel, amelyekben a hímek képesek párzódni [34], és összhangban áll a hím viselkedéssel a katicabogár Coccinella septempunctata-ban is, amelyben a hímek párosodik egymás után, de a párzási teljesítmény (a kopuláció időtartama és a hasi mozgások) csökken az egymást követő párosítások során [35].

Spermatophore költségek

A spermatofor transzfer nem okozott kimutatható hosszú élettartam költségeket a férfiaknak. Ehelyett a költségek két formában jelentek meg. Először is, a spermatophore transzfer utáni megnövekedett férfi táplálékfelvétel megállapítása azt jelenti, hogy a hímek módosítják táplálkozási magatartásukat, hogy megtérüljenek a spermatophore transzferrel járó energetikai kiadások. Érdekes, hogy a spermatofor transzfer energetikai igényei még akkor sem jelentenek hosszú élettartam költségeket, ha a hímeket megakadályozzák, hogy táplálkozás útján visszanyerjék ezt az energiát (első kísérlet; 1. ábra). Ez arra utal, hogy a spermatoforákba történő befektetés kompromisszumot köthet a jövőbeni reproduktív befektetésekkel, ami összhangban áll eredményeinkkel, vagy az élettörténet más szempontjaival (pl. Immunfunkcióval), amelyeket itt nem vizsgáltak. Korábban beszámoltunk arról, hogy a párzás önmagában minimális hatást gyakorol a férfi táplálékfelvételére [20], és összehasonlítva a tanulmány 2. ábráját a tanulmány 1. ábra a) pontjával, nyilvánvaló, hogy olyan hímek táplálékfogyasztása, amelyek nem adtak át spermatoforát a nem párosodó hímek körébe esik.

A költségek egy másik formája az volt, hogy a hímek csak korlátozottan tudták a spermatoforokat két egymást követő párosításban átvinni, ami azt jelenti, hogy a jelenlegi szaporodásba történő befektetés a jövőbeni párzási teljesítmény árával jár. A fentiekben megvitattuk a férfiak különböző stratégiáit ennek a kompromisszumnak a kezelésére. Az ilyen teljesítménycsökkenés további párosítással gyakori [5], de nem univerzális [34].

A spermatofor transzfer költségei magukban foglalhatják a spermatophore nászutas ajándék előállításának költségeit, valamint a spermatophore transzferrel összefüggő bármely más ejakulátum komponenst. Például a spermatofor kapszulát képező szemfolyadék elegendő mennyiségének átadásának elmulasztása összefüggésbe hozható az alacsonyabb spermium folyadék vagy spermium transzferrel. A spermatofor átadásának sikertelensége azonban nem jelenti az ejakulátum transzfer teljes hiányát, mivel gyakran megfigyeltük a spermium transzfert olyan párosításokban, amelyek nem jártak spermatophore transzferrel (nem publikált adatok). Általánosságban elmondható, hogy bármely faj esetében kihívást jelent az endogén lakodalmi ajándékok előállításának költségeinek kísérleti elkülönítése (szemben a hímek által a környezetből megszerzett ajándékokkal, például zsákmánytárgyakkal [36]) a párzás egyéb költségeitől, mert nehéz meghatározni véletlenszerűen rendelje hozzá a menyegzői ajándéktermelést a hímekhez. A lakodalmi ajándékok költségeinek egyéb összefüggő bizonyítékai az orthopteranoktól származnak, ideértve a hím párosodásának elhúzódó késéseit [31], [32], [37], összehasonlító bizonyítékot arra vonatkozóan, hogy a hímek hosszabb párosodást igényelnek azoknál a fajoknál, amelyek nagyobb menyegzői ajándékokat adnak [38], és bizonyíték arra, hogy a spermatofor termelés immunfunkcióval kereskedik egy tücsökben [39].

Következtetések

Ez a tanulmány kiemeli a férfiak párzási költségeinek több pénznemben történő felmérésének értékét. Megállapítottunk egy hosszú élettartamú kompromisszumot a párzással és a jövőbeni reprodukcióval a spermatophore nászutas ajándék-transzfert. Továbbá a hímek megnövelték a takarmányozás arányát a spermatofor átadása után, ami energetikai költségeket jelent. Megállapításunk, miszerint a párzás és a spermatofor transzfer költséges a hímek számára, azt jelenti, hogy a hím A. bipunctata-nak válogatósnak kell lennie párjaival szemben. Ez az előrejelzés ellentmond korábbi megfigyelésünknek, miszerint a hím katicabogarak könnyen megkísérlik a rossz állapotú nőstényekkel való párzást [10], [12]. Még akkor is, ha a kopuláció előtti hím párválasztás valóban korlátozott, a hím A. bipunctata rejtélyes párválasztást folytathat azáltal, hogy több ejakulációt irányít a jó minőségű nők felé. A férfi párválasztás mindkét formája nyitott kérdés marad ebben a jól tanulmányozott párzási rendszerben.

Köszönetnyilvánítás

Köszönjük L. Rowe-nak a beszélgetést, P. Carazo-nak, L. Rowe-nak és két névtelen bírálónak a kézirathoz fűzött megjegyzéseket.

Szerző közreműködései

A kísérletek megtervezése és megtervezése: JP CT. Végezte el a kísérleteket: JP CT. Elemezte az adatokat: JP CT. Írtam a papírt: JP CT.